Gentiloni è stato assessore di Rutelli al comune di Roma, poi suo portavoce nel partito della Margherita. Nel 2001 è stato eletto alla Camera, e nel 2005 fu scelto per la presidenza della commissione di vigilanza Rai. È stato responsabile della comunicazione della Margherita e organizzatore delle campagne elettorali del partito.
Eletto nuovamente alla Camera nel 2006, Gentiloni è stato ministro delle comunicazioni nel governo Prodi.
In qualità di ministro preparò un disegno di legge, che non fu poi approvato, che avrebbe costretto Rete 4 e una rete Rai a passare dall'analogico al digitale terrestre (Berlusconi giudicò quel disegno di legge «un atto di banditismo»). Nel 2007 fece parte del Comitato Promotore nazionale del Partito Democratico. Nel Pd è stato uno dei primi esponenti storici a schierarsi con Matteo Renzi al governo. Proprio come «renziano», nel 2012 si è candidato alle primarie del centrosinistra come Sindaco di Roma vinte da Ignazio Marino: in quell'occasione Gentiloni si classificò terzo con il 15% dei consensi.
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